崔胜贤第45卷第3期渔业科学进展Vol.45, No.3 2024年6月Jun., 2024 DOI: 10.19663/j.issn2095-9869.20230112001 kxjz/ 崔培东, 卞晓东, 张雨轩, 单秀娟, 金显仕, 王惠宾. 黄海北部辽宁近岸海域鳀产卵场分布特征及其影响因素. 渔业科学进展, 2024, 45(3): 31–45
CUI P D, BIAN X D, ZHANG Y X, SHAN X J, JIN X S, WANG H B. Distribution patterns and influencing factors of Engraulis japonicus spawning grounds in offshore waters of the Liaoning Province in the North Yellow Sea. Progress in Fishery Sciences, 2024, 45(3): 31–45
黄海北部辽宁近岸海域鳀产卵场
分布特征及其影响因素*
崔培东1,3卞晓东1,2①张雨轩1,2单秀娟1,2金显仕1,2王惠宾1
(1. 中国水产科学研究院黄海水产研究所农业农村部海洋渔业与可持续发展重点实验室山东省渔业资源与生态环境
重点实验室山东青岛  266071；2. 山东长岛近海渔业资源国家野外科学观测研究站山东烟台  265800；
3. 上海海洋大学海洋科学学院上海  201306)
摘要为掌握黄海北部辽宁近岸海域鳀(Engraulis japonicus)产卵场的分布特征及其关键环境因
子，基于2021年4—12月开展的产卵场综合调查获取的鳀样品及其鱼卵密度数据，运用Garrison
重心分布法阐释鳀产卵洄游分布特征及其主产卵期；通过基于Tweedie分布的广义可加模型
(generalized additive model, GAM)的构建，分析主产卵期内鳀卵密度与同步获取的海水表层温度
(SST)、海水表层盐度(SSS)、海水表层叶绿素浓度(Chl a)、浮游动物丰度(F d)、浮游植物丰度(F z)和
深度(Depth)等6个环境因子，以及时间(月份，Month)和空间(经纬度、Lon和Lat)因子之间关系，
并识别主控因子。结果显示，海域内鳀产卵期较长，由4月持续至11月，5—8月为主产卵期，其
中，5—6月为产卵盛期。鳀产卵场规模和位置时空变化明显，时空因子与鳀卵密度分布呈密切非
线性相关(累积偏差解释率为48.1%)，(SST, SSS) (18.7%)和Depth (5%)次之。鳀产卵期适温范围较
广，产卵场分布表现出高温高盐(低温低盐)增效作用和高温低盐限制作用。产卵初期(4月)，鳀产卵
场规模和鱼卵密度均较低，产卵重心位于海洋岛东南侧深水区；盛期(5月底—6月初)在SST主导
下，鳀产卵场规模和鱼卵密度均至年内最高值，核心产卵场位于石城岛–庄河河口一带海域；此后，随着辽南沿岸水系盐度的下降，高温低盐的抑制作用使SSS因素主导产卵鱼避开沿岸海域，鳀
产卵场迁移至外海深水区，7月后位于30~50 m等深线之间；9—10月鳀繁殖活动基本结束，10月
鳀卵仅零星分布于调查海域，直至12月未有鳀卵采获。研究可为黄海北部辽宁近岸海域鳀产卵场
研究及鳀资源合理开发利用提供参考依据。
关键词鳀；产卵场；主产卵期；Tweedie-GAM；黄海北部
中图分类号 S931  文献标识码  A 文章编号  2095-9869(2024)03-0031-15
鳀(Engraulis japonicus)隶属于鲱形目(Clupeiformes)、鳀科(Engraulidae)、鳀属(Engraulis)，是一种近海集
* 山东省自然科学基金(ZR2022MD086)、农业农村部财政项目“黄渤海产卵场调查”(125C0505)、山东省泰山学者专项基金(tsqn202103135)和黄渤海渔业资源与生态创新团队(2020TD01)共同资助。崔培东，E-mail:**********************
①通信作者：卞晓东，副研究员，E-mail:***************
收稿日期: 2023-01-13, 收修改稿日期: 2023-03-28
32 渔业科学进展第45卷
性强、生命周期短的小型中上层鱼类(张春霖等, 1955)，广泛分布于中国的渤海、黄海和东海以及朝鲜、韩国、日本、俄罗斯远东水域(Whitehead et al, 1988; 李显森等, 2006)。鳀在黄海繁殖期较长，一般在4—10月间，并伴有洄游行为，于每年3—4月由黄海南部越冬场北上，4月底或5月初到达黄渤近海各产卵场，此后边产卵边索饵(李富国, 1987; 陈大刚, 1991)。鳀作为数量巨大的小型中上层鱼类及主要饵料鱼种，在黄海生态系统中起着承上启下的枢纽作用，是黄海生态系统动力学研究的关键种(唐启升等, 2000)。黄海北部辽宁近岸海域处于海洋与陆地交汇地带，兼有海、陆两种不同属性的环境特征，受各种自然营力作用和人类活动影响深刻，且沿岸有鸭绿江、大洋河、英那河等诸多河流入海，自然环境的复杂性和多变性较为突出(程济生等, 2004)，曾是黄海北部的重要产卵场和重要的渔业水域(刘效舜等, 1990; 陈钰, 2002; 程济生等, 2004; 王年斌等, 2004; 刘修泽等, 2014)。海域内大洋河口至海洋岛北部及海洋岛东南部邻近海域为已探明的鳀在黄海重要产卵场(阮洪超等, 1984; 万瑞景等, 1998)。
在海洋生态系统中，鱼类早期补充体的丰歉直接影响了种补充成功率，进而决定着世代的强弱(Henk et al, 1990; 万瑞景, 2016)。其资源分布与变化不仅反映产卵场动态，而且对维持海洋生态系统平衡起着重要作用。鳀卵发生量则是衡量鳀生殖体生产力及资源补充的基础(王爱勇等, 2010)。国内相关鳀早期生活史研究已有鳀早期发育形态(阮洪超, 1984; 江素菲等, 1984)、产卵场(阮洪超, 1984; 万瑞景等; 2008a; 于金珍等, 2020; 卞晓东等, 2022)、产卵期和产卵条件(万瑞景等, 2008b; 于金珍等, 2020；卞晓东, 2022)、巨大捕捞压力下鳀卵子大小及自然死亡率动态(Wan et al, 2012)和摄食生态(孟田湘, 2001)等。与黄海北部辽宁近岸海域鳀早期资源状况相关的研究包括1959年12航次黄渤海鳀卵及仔稚鱼逐月调查(阮洪超, 1984)、1985年3月—1986年10月13航次黄海渔业生态系试捕调查(万瑞景等, 1998)、1987和1988年5—6月3航
次黄海近岸产卵场调查(万瑞景等, 1998)、1998年6—9月2航次黄海北部近岸水域生物资源及栖息环境调查(程济生等, 2004)、1998年5月—2000年12月5航次黄渤海海洋生物资源及其环境调查(金显仕等, 2005)、2009年5—10月4航次黄海北部近岸鱼卵仔鱼专项调查(于旭光等, 2020)、2009—2010年4航次黄渤海重点水域增殖生态基础调查(金显仕等, 2014)以及2014—2017年黄海北部辽宁近岸产卵场普查(董婧等, 2018)等数次调查。鱼卵阶段是鱼类生命周期中死亡率最高的时期(殷名称, 1991)，也是对海洋环境变化极为敏感的时期，海洋环境的细微变化将对其存活、发育和生长产生强烈影响(Perry et al, 2005; 万瑞景等, 2016)。黄海北部辽宁近岸海域作为重要的产卵场及索饵场，海域地处暖温带且海陆交互频繁，气候复杂多变，在人类活动和气候变化双重扰动下，鱼类早期资源分布易呈现剧烈波动，而上述研究除阮洪超(1984)和万瑞景等(1998)对黄海北部辽宁近岸海域鳀主产卵期、适温适盐特性、产卵场分布及其生态特征等方面做过详细阐述外，多数研究仅限于鳀早期资源数量分布状况的描述，而有关其产卵场分布与关键环境因子的研究则相对较少。另外，鱼类早期资源作为资源补充源头，是产卵场调查和评价重要组成部分，摸清其产卵场分布特征及环境驱动因子有助于评估海域鱼类资源现状和发展趋势，为渔业资源合理开发利用及产卵场保护策略研究提供重要参考。
鱼类早期资源密度分布与环境之间的关系非常复杂，具有非线性和不可累加的特性(Stenseth et al, 2002; Dingsr et al, 2007)。广义可加模型(generalized additive model, GAM) (Hastie et al, 1986)是渔业中用来分析资源数量分布与环境因子之间关系的常用方法(陈新军等, 2007; 张云雷等, 2019; 朱文斌, 2021)，相较于传统方法，其以平滑函数探究响应变量与解释变量之间的非线性关系和每个因子的重要程度，限制条件少，运用更灵活(Piet, 2002; 薛毅等, 2007; 马稳等, 2022)。另外，在产卵场调查中，因鱼卵在自然水域非均匀分布，密度数据常不具备正态性，且存在相当比例的零值(卞晓东等, 2
022; 张雨轩等, 2022)，应用一般GAM方法不能很好地反映鱼卵分布与环境因子之间的关系(尹洁等, 2019)，诸多应用表明，对于样本零值比例较高且呈偏态分布的资源数据而言，基于Tweedie分布的GAM (Tweedie-GAM)较适合(王浩展等, 2017; 张云雷等, 2019; 万荣等, 2020a、b; 张雨轩等, 2022; 马稳等, 2023)。因此，本研究基于2021年4—12月在黄海北部近岸海域开展的逐月产卵场调查获取的鳀卵和同步获取的环境因子数据以及时间和空间因子数据，应用Tweedie-GAM模型分析方法研究影响鳀卵分布的关键因子，以期阐明海域鳀产卵场分布特征及其影响因素，为黄海北部辽宁近岸海域鳀产卵场保护和管理提供生态学参数。
第3期崔培东等: 黄海北部辽宁近岸海域鳀产卵场分布特征及其影响因素 33
1材料与方法
1.1调查方法及样品处理
2021年4—12月(具体时间为4月18—21日、5月28日—6月1日、7月21—24日、8月17—20日、9月11—14日、10月31日—11月4日、12月11—13日)于黄海北部辽宁近海海域开展7航次产卵场综合调查，调查船为“中渔科102”，调查区域为38.75°~ 39.75°N，121.5°~124°E，站位布设如图1所示，其中，4—11月S15站未调查，12月S3和S6站未调查。调查内容包含鱼卵和仔稚鱼、基础饵料生物(浮游动植物)、基本环境要素(表、底层水温SST/SBT，表、底层盐度SSS/SBS，深度Depth，表层叶绿素浓度Chl a)。
海上作业流程及样品分析参照《海洋调查规范第6部分：海洋生物调查》(GB/T 12763.6-2007)。鱼卵、仔稚鱼样品的采集使用网目直径为0.505 mm筛绢制成的口径80 cm、长270 cm的大型浮游生物网，各站表层水平拖网10 min，拖速预设为2.0 n mile/h，网口系流量计记录滤水体积。采集的样品以5%海水甲醛溶液固定保存，实验室内对其进行分拣，样品全样本分析，使用生物解剖镜对分拣后标本进行种类鉴定和个体计数；海水温度、盐度使用美国Seabird 19 plus 或德国Sea & Sun Technology CTD60M温盐深仪现场
测量，选取海水表层0.5 m内的平均值作为海表温、
盐数据；水深为船载声呐同步实测数值；叶绿素浓度
是通过采水器采取500 mL表层海水并过滤至玻璃纤
维滤膜(孔径0.7 μm)，冷冻保存带回后，实验室内以
90%丙酮溶液于–20℃环境下冷冻萃取12 h，使用
Turner Designs Trilogy仪器测定。浮游动、植物分别
采用浅水Ⅱ型网(网口内径0.316 m，网目孔径
0.160mm)和浅水Ⅲ型网(网口内径0.370 m，网目孔
径0.070 mm)沿海水底层垂直向上采集，采用传统形
态学分类方法对其进行分析。
1.2鳀卵数据标准化处理
以滤水体积对各站采集的鳀卵数量进行标准化，
滤水距离根据网口流量计计算：
22
()
V d r R q r
ππ
=⨯=⨯⨯ (1)
N
V
ρ= (2) 式中，V为每站水平拖网滤水体积，d为每站水平拖
网滤水距离(m)；R为拖网的流量计转数差值(round)；
q为网口流量计的距离转数比(m/round)，r为大型浮
游生物水平拖网的网口半径(m)，ρ为鱼卵密度
(ind./m3)，N为鱼卵数量。
图1  2021年黄海北部辽宁近岸海域产卵场调查站位
Fig.1 Stations of spawning grounds survey in offshore waters of the Liaoning Province in the North Yellow Sea in 2021
34 渔  业  科  学  进  展 第45卷
1.3  产卵重心分布及环境因子梯度
采用Garrison 的分布重心法(都煜等, 2017)计算各月鳀产卵重心，并研究产卵重心迁移趋势：
11()
n
i i i n
i
i X X ρρ
==⨯=
∑
∑  (3)
1
1
()
n
i
i
i n
i
i Y Y ρρ
==⨯=
∑∑
(4)
式中，X 、Y 分别为产卵重心的经度、纬度，X i 、Y i 分别为i 站位的经度、纬度，i ρ为i 站位的鳀卵密度。
为探究4—12月海域自然环境概况，分别构建海水表层温度(sea surface temperature, SST)、海水表层盐度(sea surface salinity, SSS)、海水表层叶绿素浓度(Chl a )和深度(Depth) 4个自然环境变量与月份(Month)时间变量和经纬度(Lon, Lat)交互空间变量的一般GAM ，GAM 的一般形式为(万荣等, 2020a)：
1
g ()()n
i
i
i Y f x αε
==+
+∑  (5)
式中，Y 为响应变量，g (Y )为联系函数，x i 为第i 个解释变量，f i (x i )为平滑函数，α为截距，ε为残差。 1.4  Tweedie-GAM 构建过程
以2021年主产卵期(5—8月)鳀卵密度数据
(ρ, ind./m 3)作为响应变量。根据鳀卵密度频数分布判断其分布类型，并利用R 语言tweedie 程序包tweedie.
Profile()函数确定鳀卵密度ρ在能效参数p 为何值时取得最大对数似然函数值(Dunn  et al , 2008)。当p =0、
1、2、3时，分别对应正态分布、泊松分布、伽马分布和逆正态分布；当1<p <2时，Tweedie 模型为复合泊松分布(Tweedie, 1984)，Tweedie 分布的概率密度函数为(Shono, 2008b; 万荣等, 2020a)：
21(:,,)(:,)exp (:,)2f y p y p d y p θφαφθσ⎧⎫
=-⎨⎬⎩⎭
(6)
式中，θ为位置参数，φ为分散参数，p 为能效参数；
σ为标准差，d (y : θ, p )为单位偏差。P 可以定义为除0<P <1外的任意实数。
选取鳀主产卵期内同步环境调查数据为预选解释变量，包括SST 、SSS 、Chl a 和Depth 4个自然环境变量，(SST, SSS) 1个交互环境变量，浮游动物丰度(F d )和浮游植物丰度(F z ) 2个生物环境变量，(Lon,
Lat) 1个交互空间变量和Month 1个时间变量。为减少多重共线性问题对模型准确性的干扰，本研究通过计算方差膨胀因子(VIF ，阈值设定为4) (Kabacoff,
2015)和条件数(κ, 阈值设定为100) (薛毅等, 2007)衡量预选解释变量多重共线性的程度。
若响应变量符合Tweedie 分布，在筛选解释变量
后，采用逐步回归分析构建Tweedie-GAM ，
综合AIC (Akaike information criterion) (Mugo  et al , 2010)和偏差解释率(deviance explained, DE) (薛毅等, 2007)评价
所建模型优良性，
AIC 最低且DE 最高的模型为最优。模型构建使用R 语言mgcv 程序包(Wood, 2006)，所建Tweedie-GAM 模型如下(张雨
轩等, 2022)：
1~(,)()
ln()()p n i i i Tw E f x ρθϕμρμαε=⎧
⎪⎪⎪
=⎨⎪⎪=++⎪
⎩∑
(7) 式中，ρ为鳀卵密度(ind./m 3
)，θ为位置参数，φ为分
散参数，p 为能效参数；μ为鳀卵密度ρ的期望值，即E (ρ)；ln(μ)表示联系函数为自然对数，α为截距，
ε为残差，x i 为解释变量，f i (x i )表示第i 个变量的非参数平滑函数。
1.5  模型验证及潜在产卵场预测
应用5折交叉验证对所建Tweedie-GAM 模型的预测能力和准确性进行评价，将总数据集随机等分为
5个子集，每次随机选择其中4个子集作为训练集，剩余1个子集作为验证集，整个过程重复次100次，并通过构建模型预测值y *与实际观测值y 之间的线性关系来描述二者之间的近似程度(Li  et al , 2015; 马稳等, 2022; 孙浩奇等, 2022)：
*y a b y =+⨯
(8) 式中，截距a 和斜率b 的均值反映了模型预测能力，a =0代表预测值与实际观测值具有相似的空间特征，b =1代表模型预测无系统偏差。同时计算决定系数(R 2)平均值作为回归方程的拟合优度(Li  et al , 2015)。
依据2021年5、7、8月海表月平均温度(1/12°×
1/12°)及海域平均深度数据(1/12°×1/12°)，基于所建Tweedie-GAM 模型对海域鳀卵分布进行预测，以此分析海域鳀潜在产卵场所。海表温度数据由哥白尼海洋环境监测服务中心(Copernicus Marine Environment
Monitoring Service, CMEMS)提供(marine. copernicus.eu/)，深度数据来自GMED 全球海洋环境数据集(gmed./download.html)。
第3期 崔培东等: 黄海北部辽宁近岸海域鳀产卵场分布特征及其影响因素 35
2  结果与分析
2.1  2021年黄海北部辽宁近岸海域鳀卵密度分布
2021年4—12月于黄海北部辽宁近岸海域开展的7 航次产卵场调查共采集鳀卵61 452粒，其中，4月
23 粒，平均密度为2.3×10–3 ind./m 3，出现频率为5.26%；5—6月54 123粒，平均密度为13.81 ind./m 3，出现频率为100%；7月5 486粒，平均密度为0.90 ind./m 3，出现频率为89.47%；8月1 711粒，平均密度为
0.20 ind./m 3，出现频率为52.63%；9月108粒，平均密
度为0.014 ind./m 3，出现频率为36.84%；10—11月1 粒，平均密度为9.96×10–5 ind./m 3，出现频率为5.26%；12 月未采集到鳀卵(图2)。5—8月各月鳀卵平均密度相对较高，出现频次均在50%以上，为鳀在海域内的主产卵期。5—6月集中分布在大洋河口至石城岛及海洋岛一带海域；7月大洋河河口及里长山列岛西南海域均未采集到鳀卵，整体资源密度有明显下降，鳀卵分布逐渐远离近岸向调查海区中部迁移；8月鳀卵分布进一步南移，主要分布于獐子岛周边及鸭绿江南部外海海域，鸭绿江口及大洋河口站位未采集到鳀卵(图2)。
图2  2021年4—11月黄海北部辽宁近岸海域鳀卵密度分布
Fig.2  Density distribution of Engraulis japonicus  eggs in offshore waters of the Liaoning Province
in the North Yellow Sea from April to November 2021
a ：4月；
b ：5—6月；
c ：7月；
d ：8月；
e ：9月；
f ：10—11月
a: April; b: May to June; c: July; d: August; e: September; f: October to November
2.2  主产卵期内鳀卵密度分布与SST 、SSS 和Depth
的关系
图3a 、b 、c 为2021年5—8月鳀卵密度与SST 分布图，5—8月是黄海北部辽宁近岸海域SST 升温期，平均SST 由5—6
月的13.6 ℃升至7月的24.2 ℃和8月的25.4 ℃。5—6月，海域内大洋河河口及大连湾东部海域为相对SST 高值区，鳀卵在此处分布最为密集；而相对SST 较低的乌蟒岛、石城岛及鸭绿江口南端30~40 m 等深线附近海域鳀卵分布则较为稀疏(图3a)。7月，鳀卵主要分布于SST 23.5~
24.8 ℃、Depth 30~40 m 等深线范围内海域(图3b)。8 月，鳀卵分布区已南移至Depth 40~50 m 外海，而其所处海域SST 高达25.7~26.4 ℃。
图3d 、e 、f 为鳀卵密度与海水表层盐度分布图，
5—8月黄海北部辽宁近岸海域SSS 皆呈现由近岸向离岸外海逐渐升高的趋势。5—6月，高SSS 区位于海域东南及西南外侧深水区，自大洋河和英那河口存在一个突入调查水域的低盐水舌(图3d)；7月，海域整体SSS 有着明显下降，较高SSS 区域基本位于
Depth 40 m 等深线以南海域(图3e)；8月，SSS 整体有所回升，高盐区仍位于海域东南侧外海(图3f)。